如前所述，真言密教已经分为了小野、广泽两大法流，其中小野流的中心是醍醐寺的三宝院流，到了镰仓时代中期以后，又特别是其中的报恩院流。对密教兴趣浓厚的后宇多上皇(1267-1324)，于1307年，接受报恩院宪淳的传法灌顶。
报恩院宪淳对此事原本是抱有疑问的。因为后宇多上皇此时尚未剃发，仍是一名俗人。以俗人之身，接受传法灌顶，在真言密教里本来是不允许的。但是后宇多上皇显然十分着急，强行认了宪淳作师父。此后后宇多上皇如愿落发为僧，成为“法皇”。
此后，后宇多上皇再次登上政治权力的顶端，同时他也继续以一名阿阇梨的身份，不遗余力地兴隆密教，甚至传法、授徒，创立了自己的“御法流”，甚至还说“我法断废者，皇统共废”。这位居于圣俗两界顶峰的上皇，既是一个两度执掌政权的帝王，又是一个密教的修行者。
成为报恩院流传人的后宇多上皇，像寺僧一样也对醍醐寺的寺宝执着不已。后宇多上皇自以为“嫡流”，对报恩院所收藏的原三宝院的重宝，也十分感兴趣。因而他也与宪淳的其他弟子争执不已。尽管后宇多上皇曾与宪淳约定绝不将重宝带出寺院，但据史料记载，在宪淳圆寂之后，上皇曾将一些重宝带出报恩院，后来几经报恩院的僧侣索要无果，终于在后世不幸被烧毁。
足利尊氏的从军僧
醍醐寺得以成为真言密教的重镇，能够传承大量珍贵文物，单单依靠寺僧不断的教学累积是不够的。不可忽视的是政治权力在其中所起的作用。尤其值得注目的是，在室町时代以后，醍醐寺三宝院与室町幕府历代将军保持着非常密切的关系。这为醍醐寺在十四世纪以后的繁荣奠定了基础。首先讲讲一位叫贤俊的人物。
贤俊在镰仓时代末期已经作为醍醐寺的代表者参加护持天皇的密教修法。但此后风云突变，镰仓幕府灭亡，后醍醐天皇回京。日本历史上动乱的南北朝时代开始。在后醍醐天皇执政的时代，贤俊并没有获得多少机会。但此后并没有多久，足利尊氏(后来的室町幕府初代将军)举起反旗，攻入京都。但很快足利尊氏又被后醍醐天皇一方击败，向西退走。贤俊此时正是足利尊氏的从军僧。
足利尊氏之后卷土从来，于1336年再次入京，并拥立退位的光严上皇的弟弟为新的天皇。贤俊一族与光严上皇这一系皇统(后来为“北朝”一系，并延续至今)一直有着亲密的关系。贤俊的哥哥也是光严上皇的亲信。贤俊本人也在光严上皇与足利尊氏二者之间，发挥了重要的中介作用。在入京之前，足利尊氏任命贤俊为醍醐寺座主。
之后贤俊在足利尊氏的庇护下逐步飞黄腾达，并担任了公家护持僧和武家护持僧。所谓护持僧，就是由公武政治势力从第一流的密教僧中选出，专职为当权者祈祷的僧侣。为天皇护持的就是公家护持僧，为将军(或相当于将军的人物)护持的就是武家护持僧。贤俊也曾随着政局变化而起起落落。在政局稍微稳定之后，贤俊的地位进一步提升。当时的人们称他为“公家武家媒介”，“荣耀至极，公家武家权势无比肩之人。”
“黑衣宰相”和“抽签选出来的将军”
接下来不得不提的是前面已经讲过的满济。满济是贤俊的再传弟子。在四代将军足利义持的时代，他是足利义持的政治顾问，在重臣与将军之间充当中介。1423年，足利义持将将军之位让给其子，但仅仅两年之后新的将军英年早逝，又三年之后足利义持也撒手人寰，并未指定继承者。
在足利义持病重之际，满济作为护持僧随侍，在义持的弥留之际，满济来到义持面前，向义持询问下一任将军继任者的问题。于是根据义持的遗命，幕府的重臣们用抽签的办法，在义持四位已出家的兄弟之间选出一位继承将军之位。满济将四位候选人写在纸条上糊好，经过在石清水八幡宫的“神前抽签”，最终选出青莲院义圆为下一任将军的继任者。值得注意的是，青莲院义圆之前就与满济熟识。他得以成为室町幕府第六代将军，后来改名足利义教。
足利义教继任之后，满济在政治权力的中枢越发发挥重要作用，堪称将军的最高政治顾问，因而也被叫做“黑衣宰相”。同年，满济成为“准后”(即“享受皇后、皇太后、太皇太后待遇”，可以说是“正国级干部”)。他的日记《满济准后日记》，也因为留下了大量关于中央政治权力的记录，而成为研究室町时代政治史最好的史料之一。今天，这部日记仍然保存在醍醐寺三宝院中。
由于有贤俊、满济这样积极向政治权力靠拢的醍醐寺僧的存在，也是醍醐寺的众多寺宝能够传承至今的原因之一。在此之后，又有座主义演(1558-1626)，在丰成秀吉的支持下复兴醍醐寺。今天醍醐寺的样貌，大约就在此时定型了。
